Ashgabat è una città relativamente giovane, nata da un villaggio con lo stesso nome fondato dai russi nel 1881. Non è lontana dal sito di Nisa, l'antica capitale dell'Impero dei Parti, ed è cresciuta sulle rovine della Via della Seta città di Konjikala, che fu menzionata per la prima volta come villaggio di produttori di vino nel II secolo aC e fu rasa al suolo da un terremoto nel I secolo aC (precursore del terremoto di Ashgabat del 1948). Konjikala fu ricostruita grazie alla sua posizione vantaggiosa sulla Via della Seta e fiorì fino alla sua distruzione da parte dei Mongoli nel XIII secolo d.C. Dopo di che è sopravvissuto come un piccolo villaggio fino a quando i russi hanno preso il sopravvento nel 19° secolo.
Nel 1869, i soldati russi costruirono una fortezza su una collina vicino al villaggio, e questa maggiore sicurezza attirò presto mercanti e artigiani nella zona. Ashgabat rimase una parte della Persia fino al 1881, quando fu ceduta alla Russia zarista secondo i termini del Trattato Akhal. La Russia ha scelto di sviluppare Ashgabat come centro regionale per la sua vicinanza al confine con la Persia di influenza britannica. Era considerata una città piacevole con edifici in stile europeo, negozi e alberghi.
Il governo sovietico fu stabilito ad Ashgabat nel dicembre 1917. Tuttavia nel luglio 1918 una coalizione di menscevichi, socialrivoluzionari ed ex ufficiali zaristi dell'esercito imperiale russo si ribellò contro il governo bolscevico proveniente da Tashkent e istituì il Comitato esecutivo di Ashkhabad. Dopo aver ricevuto un certo sostegno (ma anche più promesse) dal generale Malleson, gli inglesi si ritirarono nell'aprile 1919 e il Soviet di Tashkent riprese il controllo della città e nel luglio 1919, quando la città fu ribattezzata Poltoratsk (Полторацк) in onore di un rivoluzionario locale. Il nome Ashgabat è stato restaurato nel 1927 dopo l'istituzione della RSS turkmena come repubblica sovietica, sebbene fosse solitamente conosciuta con la forma russa Ashkhabad. Da questo periodo in poi, la città conobbe una rapida crescita e industrializzazione, anche se questa fu gravemente sconvolta da un forte terremoto il 6 ottobre 1948. Si stima che 7,3 gradi della scala Richter, il terremoto uccise 110-176.000 (2/3 della popolazione di la città), sebbene il numero ufficiale annunciato dalle notizie sovietiche fosse solo 40.000.
