Ashgabat ist eine relativ junge Stadt, die aus einem 1881 von Russen gegründeten Dorf mit dem gleichen Namen hervorgegangen ist. Es liegt nicht weit von Nisa, der alten Hauptstadt des Parthischen Reiches, und wuchs auf den Ruinen der Seidenstraße Stadt Konjikala, die erstmals im 2. Jahrhundert v. Chr. als Weindorf erwähnt wurde und im 1. Jahrhundert v. Konjikala wurde wegen seiner vorteilhaften Lage an der Seidenstraße wieder aufgebaut und blühte bis zu seiner Zerstörung durch die Mongolen im 13. Jahrhundert n. Chr. auf. Danach überlebte es als kleines Dorf, bis die Russen im 19. Jahrhundert die Macht übernahmen.
1869 bauten russische Soldaten auf einem Hügel in der Nähe des Dorfes eine Festung, und diese zusätzliche Sicherheit lockte bald Händler und Handwerker in die Gegend. Aschgabat blieb bis 1881 ein Teil Persiens, als es im Rahmen des Achal-Vertrags an das zaristische Russland abgetreten wurde. Russland entschied sich aufgrund seiner Nähe zur Grenze des britisch beeinflussten Persiens, Ashgabat als regionales Zentrum zu entwickeln. Es galt als eine angenehme Stadt mit Gebäuden im europäischen Stil, Geschäften und Hotels.
Die sowjetische Herrschaft wurde im Dezember 1917 in Aschgabat errichtet. Im Juli 1918 revoltierte jedoch eine Koalition aus Menschewiki, Sozialrevolutionären und zaristischen ehemaligen Offizieren der kaiserlich-russischen Armee gegen die von Taschkent ausgehende bolschewistische Herrschaft und gründete das Aschchabad-Exekutivkomitee. Nachdem sie einige Unterstützung (aber noch mehr Versprechen) von General Malleson erhalten hatten, zogen sich die Briten im April 1919 zurück und der Taschkenter Sowjet übernahm die Kontrolle über die Stadt und im Juli 1919 wurde die Stadt nach einem lokalen Revolutionär in Poltoratsk (Полторацк) umbenannt. Der Name Ashgabat wurde 1927 nach der Gründung der Turkmenischen SSR als Sowjetrepublik wiederhergestellt, obwohl er normalerweise unter der russischen Form Ashkhabad bekannt war. Von dieser Zeit an erlebte die Stadt ein schnelles Wachstum und eine Industrialisierung, die jedoch durch ein schweres Erdbeben am 6. Oktober 1948 stark gestört wurde. Schätzungsweise 7,3 auf der Richterskala, das Erdbeben tötete 110-176.000 (2/3 der Bevölkerung von der Stadt), obwohl die offizielle Zahl von sowjetischen Nachrichten nur 40.000 betrug.
